О коллективном иммунитете, зомби и грибах-убийцах

Муравьи-зомби, зараженные спорами грибка Ophiocordyceps, действуют по всем законам фильмов с «живыми мертвецами» — в последние мгновения жизни они подползают к входу в муравейник и умирают, заражая своих здоровых сородичей.

К такому выводу пришли биологи, проследившие за полным жизненным циклом грибка-убийцы и поведением его жертв на разных этапах инфекции. Выводы ученых были опубликованы в открытом научном журнале PLoS One.
«По своей сути, зомбирующие грибы создают, фигурально выражаясь, хорошо простреливаемый коридор, через который постоянно должны пробегать его будущие жертвы. Благодаря этому паразиту не нужно эволюционировать и меняться для того, чтобы преодолевать систему социального иммунитета, существующего внутри муравейников. Этот прием дает грибку постоянный доступ к практически неисчерпаемому запасу уязвимых жертв», — рассказал Дэвид Хьюз, энтомолог из университета Пенсильвании в Филадельфии (США).
Хьюз, его коллеги по университету и пара энтомологов (зоологов, изучающих насекомых) из Бразилии на протяжении двадцати месяцев наблюдали за поведением тропических муравьев-древоточцев (Camponotus rufipes), населяющих леса практически всех регионов мира. Одним из самых опасных врагов этих насекомых является грибок Ophiocordyceps, чьи споры способны проникать внутрь организма муравья и буквальным образом управлять его поведением. Зараженные рабочие особи ведут себя крайне странно и заметно выделяются на фоне здоровых муравьев, из-за чего ученые часто называют таких насекомых муравьями-зомби.
В последние годы биологи открыли множество примеров того, что некоторые паразиты не только используют организм-хозяин для извлечения питательных веществ и ресурсов, но и напрямую управляют его поведением для дальнейшего распространения. Свидетельства такого поведения есть буквально на всех уровнях жизни, начиная от вирусов и заканчивая насекомыми.
К примеру, вирус LdMNPV превращает гусениц шелкопряда в биобомбу, заставляя их взбираться на верхние ветки деревьев и буквальным образом взрываться, разбрызгивая частицы патогена по округе, а одноклеточный паразит токсоплазма меняет работу мозга мышей и делает их бесстрашными, что помогает паразиту проникать в организм кошек. Похоже действуют и личинки мушек-горбаток, живущие внутри пчел: они заставляют насекомых сбегать из улья, летать и ползать по кругу до тех пор, пока их силы не иссякнут.
Как отмечают Хьюз и его коллеги, о манере действий и характере распространения Ophiocordyceps почти ничего не известно, несмотря на пристальное внимание к грибам-убийцам в прессе и в научной среде: все исследования этого необычного паразита проводились в лаборатории, а не в поле. Авторы статьи исправили этот недостаток и раскрыли все подробности жизненного цикла грибка и того, как на его появление реагируют муравьи, отправившись в заказник Мата до Парайсо на территории бразильского штата Минас-Жерайс, созданного в местных горных тропических лесах университетом города Висоза.
Во время экспедиции ученые проводили самые разные опыты. Они наблюдали за поведением зараженных муравьев, следили за их перемещениями, периодически препарировали их и изучали структуру мицелия гриба. Кроме того, временами энтомологи вмешивались в жизнь колоний и подкладывали в муравейники тела умерших от грибка особей, пытаясь спровоцировать в нем «зомби-апокалипсис». Эти эксперименты раскрыли несколько крайне любопытных деталей из жизни насекомых и их паразитов, о которых ученые даже и не подозревали и которые нельзя увидеть в лабораторных муравейниках.

Погибший муравей-зомби, прикрепленный к листу растения и разбрасывающий споры грибка.
К примеру, группа Хьюза обнаружила, что во всех муравейниках на территории Мата до Парайсо присутствовали «зомби», чье число оставалось относительно небольшим и стабильным на протяжении более чем года наблюдений. Подобное миролюбие грибка удивило ученых, и они решили выяснить, как быстро заражаются муравьи, что для этого требуется и как насекомые защищаются от нашествия «живых мертвецов».
Для этого ученые совершили прогулку по лесу, собрали три десятка мертвых насекомых, погибших от заражения Ophiocordyceps. Половину из них ученые положили в муравейник. Несмотря на все усилия авторов статьи, попытка вызвать «зомби-апокалипсис» не удалась. Исследователи предположили: дело может быть в том, что муравьи выработали особую систему коллективного иммунитета от подобных грибков, в рамках которой некоторые муравьи специально заражают себя патогеном и распространяют его небольшие и ослабленные дозы по другим насекомым в качестве «вакцины». О ее существовании ученые впервые начали говорить в апреле 2012 года, когда в PLoS Biology была опубликована статья о лабораторных опытах с участием иного вида муравьев, которые смогли успешно защитить себя от эпидемии другого грибка при помощи таких «прививок».
«Предыдущие лабораторные исследования показали, что социальный иммунитет является важнейшей частью сообществ насекомых, в особенности для муравьев с их высокой плотностью населения. Нам впервые удалось найти свидетельства того, что эта система существует и в дикой природе», — добавляет Хьюз.
Тем не менее исследователей беспокоила одна мысль: во время этого эксперимента муравьи не только не заразились зомби-патогеном, но и сам грибок упорно отказывался расти и давать споры внутри колонии. Это натолкнуло их на мысль, что причиной необыкновенной стойкости муравьев к грибку был не только их коллективный иммунитет, но и нечто другое. Они провели еще один эксперимент и положили оставшуюся половину собранных трупов насекомых в муравейник, покинутый его обитателями до прибытия ученых.
«Муравьи необыкновенно хорошо справляются с очисткой и дезинфекцией внутренних пределов их колоний, что помогает им предотвращать распространение болезней. Однако мы обнаружили, что данный грибок-паразит не может развиться до той стадии, в которой он может распространять свои споры внутри муравейника вне зависимости от того, есть ли там насекомые или нет. Вполне возможно, это происходит из-за того, что микроклимат и недостаток физического пространства внутри колонии не позволяют грибку завершить свой жизненный цикл», — рассказывает биолог из университета Пенсильвании.
Этот факт заставил авторов статьи обратить внимание на то, где и как умирают «зомби» на последних стадиях заражения грибком. Для этого ученые наладили систему круглосуточного слежения за 20 колониями муравьев, найденных на территории Мата до Парайсо, наблюдая за перемещениями всех насекомых, покидающих и возвращающихся в муравейник, и отмечая точки их встречи с «зомби» и их трупами.
Подобный подход раскрыл удивительную вещь — по всей видимости, грибок заставляет муравья покинуть колонию в последние минуты своей жизни и погибнуть практически у ее входа или на одной из близлежащих магистралей, которые насекомые используют для путешествий в лес за пищей. Как правило, обреченные муравьи взбирались на листья растений, расположенных над этими элементами «инфраструктуры», прикреплялись к ним и умирали, после чего из их тела прорастал спорангий, плодовое тело зомби-гриба, из которого поверхность дорожек и выхода из муравейника осыпалась спорами.
Смерть зомби на этих тропинках и входах в муравейник превращает их, как выражаются авторы статьи, в своеобразные «коридоры смерти», так как насекомые практически не обращают внимания на трупы соплеменников за пределами муравейника и, по сути, никогда не меняют маршруты своих экскурсий в лес.
Система коллективного иммунитета защищает муравейник от распространения инфекции внутри его пределов, однако она не может предотвратить постоянного заражения некоторых его обитателей грибком в результате контакта с трупами соплеменников у выходов из колонии. Подобная ситуация чрезвычайно выгодна для грибка, у него всегда есть шанс продолжить свой род и ему не нужно вступать в чрезвычайно дорогостоящую и потенциально грозящую вымиранием гонку вооружений с иммунной системой насекомых. Благодаря этому приему Ophiocordyceps превращается в некий аналог хронической болезни, которую невозможно полностью победить. По этой причине коллективный «организм» насекомых вынужден мириться с постоянным присутствием небольшого числа «зомби» в муравейнике, заключают авторы статьи.